İdâresi altındaki vakıfların niteliği dolayısıyla önem kazanan Haremeyn Nezâreti, dört dâireden oluşmaktaydı:

Evkâf-ı Haremeyn Müfettişliği: Haremeyn Nezâreti’nin kuruluşuyla birlikte ortaya çıkmış bir dâire idi. Vakıflarla ilgilenen diğer müfettişliklerden ayrı çalışan ve nezâretin idâresi altında bulunan vakıfların hukukî işleriyle uğraşırdı. Ancak, statü olarak diğer müfettişliklerin üzerinde bulunmaktaydı. Başka bir deyişle, bütün vakıfların hukukî problemlerini ve işleyiş tarzlarını da teftiş ederdi.

Evkâf-ı Haremeyn Muhâsebeciliği: Asıl vazîfesi, vakışarın muhâsebe işlerini teftiş ve kontrol etmekti. Bununla birlikte dâru’s-saâde ağalarının kontrolündeki bütün vakışarın vakfiye ve kuruluş gayelerini de tescil eder; bunların vakıf kurucuları tarafından belirlenen şartlara göre idâresini sağlar, muhâsebe kayıtlarını tutardı.

Evkâf-ı Haremeyn Mukâtaacılığı: Haremeyn vakışarından olup yıllık maktû bir gelir karşılığı kiralanan vakıf arâzi ve binâlarının kayıtları bu dâire tarafından tutulurdu. Bunların vergi ve diğer gelirlerini toplamak (cibâyet), ferâğ ve intikallerini sağlamak da bu dâirenin vazîfeleri arasında idi.

Dâru’s-saâde Yazıcılığı: Dâru’s-saâde ağaları tarafından idâre olunan vakışarın bütün yazışmaları bu dâire tarafından gerçekleştirilirdi. Bu dâirede çalışan memurlar, vazîfeleri gereği, dâru’s-saâde ağalarının bütün sırlarını bildikleri için oldukça nüfûzlu idiler.